zhpsЖурнал прикладной спектроскопииZhurnal Prikladnoii Spektroskopii0514-7506B. I. Stepanov Institute of Physics of the National Academy of Scienceszhps-1317Research ArticleСПЕКТРОСКОПИЯ В БИОЛОГИИ И МЕДИЦИНЕSPECTROSCOPY IN BIOLOGY AND MEDICINEНитрование тирозина и тирозильных остатков миоглобина под действием видимого света в присутствии рибофлавина и нитритаNitration of Tyrosine and Tyrosyl Residues in Myoglobin under the Action of Visible Light in the Presence of Riboflavin and NitriteСтепуроИ. И.StepuroI. I.

Гродно

Grodno

scepura@gmail.comАгейкоС. А.AgeikoS. A.

Гродно

Grodno

СтепуроВ. И.StsiapuraV. I.

Минск

Minsk

stsiapura@gmail.comЯнцевичА. В.YantsevichA. V.

Минск

Minsk

Институт биохимии биологически активных соединений НАН БеларусиInstitute of Biochemistry of Biologically Active Compounds of the National Academy of Sciences of BelarusМеждународный государственный экологический институт им. А.Д. Сахарова БГУInternational Sakharov Environmental State Institute of Belarusian State UniversityИнститут биоорганической химии НАН БеларусиInstitute of Bioorganic Chemistry of the National Academy of Sciences of Belarus202331052023903423433Copyright © Степуро И.И., Агейко С.А., Степуро В.И., Янцевич А.В., 20232023Степуро И.И., Агейко С.А., Степуро В.И., Янцевич А.В.Stepuro I.I., Ageiko S.A., Stsiapura V.I., Yantsevich A.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://zhps.ejournal.by/jour/article/view/1317

Нитрование тирозильных остатков в белках рассматривается как один из видов пост-трансляционной модификации белков, свидетельствующей о развитии окислительного нитрозативного стресса при нарушениях метаболизма и сигнальной функции монооксида азота •NO. Рассмотрен неэнзиматический путь нитрования белков под действием видимого света в присутствии рибофлавина и нитрита. С использованием метода масс-спектрометрии показано, что фотосенсибилизированные рибофлавином окислительно-восстановительные процессы с участием нитрита и тирозина/тирозила приводят к нитрованию тирозильных остатков Tyr-103 и Tyr-146 полипептидной цепи миоглобина из сердца лошади. Обсуждается возможная роль рибофлавина и других природных фотосенсибилизаторов в модификации и повреждении белков при воздействии на организм интенсивного видимого света в присутствии в крови нитритов.

Protein tyrosine nitration is considered as one of the types of post-translational modification of proteins, indicating disruptions in metabolic and signaling functions of nitric oxide •NO and development of oxidative nitrosative stress. We have considered the non-enzymatic pathway of protein nitration under the action of visible light in the presence of riboflavin and nitrite. Using mass spectrometry method, it is shown that redox processes photosensitized by riboflavin and involving nitrite and tyrosine/tyrosyl residues lead to nitration of tyrosyl residues Tyr-103 and Tyr-146 in polypeptide chain of horse heart myoglobin. Possible role of riboflavin and other natural photosensitizers in modification and damage of proteins in conditions when the body is exposed to intense visible light in the presence of nitrites in the blood is discussed.

нитрование тирозинанитротирозинрибофлавинмиоглобиндитирозинактивные формы кислородаtyrosine nitrationnitrotyrosineriboflavinmyoglobindityrosinereactive oxygen speciesАвторы выражают благодарность М. Травкиной за пробоподготовку и регистрацию масс-спектров, Л.Г. Кирюхиной — за помощь в подготовке статьи. Работа выполнена при поддержке программы “Трансляционная медицина” на 2021—2025 гг. (подпрограмма “Экспериментальная медицина”) по договору от 17 февраля 2021 г. № 04/21/2021-29-019 и Белорусского республиканского фонда фундаментальных исследований (грант № Ф22ТУРЦ-007).ReferencesK. Chandramouli, P.-Y. Qian. Hum. Genom. Proteom., 2009 (2009) 239204K. Chandramouli, P.-Y. Qian. Hum. Genom. Proteom., 2009 (2009) 239204Y. Zhang, B. R. Fonslow, B. Shan, M.-C. Baek, J. R. Yates III. Chem. Rev., 113, N 4 (2013) 2343—2394Y. Zhang, B. R. Fonslow, B. Shan, M.-C. Baek, J. R. Yates III. Chem. Rev., 113, N 4 (2013) 2343—2394O. N. Jensen. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 7, N 6 (2006) 391—403O. N. Jensen. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 7, N 6 (2006) 391—403S. Prabakaran, G. Lippens, H. Steen, J. Gunawardena. Wiley Interdiscip. Rev. Syst. Biol. Med., 4, N 6 (2012) 565—583S. Prabakaran, G. Lippens, H. Steen, J. Gunawardena. Wiley Interdiscip. Rev. Syst. Biol. Med., 4, N 6 (2012) 565—583G. A. Khoury, R. C. Baliban, C. A. Floudas. Sci. Rep., 1, N 1 (2011) 1—5G. A. Khoury, R. C. Baliban, C. A. Floudas. Sci. Rep., 1, N 1 (2011) 1—5E. Gianazza, J. Crawford, I. Miller. Amino Acids, 33 (2007) 51—56E. Gianazza, J. Crawford, I. Miller. Amino Acids, 33 (2007) 51—56R. Radi. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, N 12 (2004) 4003—4008R. Radi. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, N 12 (2004) 4003—4008R. Radi. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115, N 23 (2018) 5839—5848R. Radi. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 115, N 23 (2018) 5839—5848L. A. Abriata, A. Cassina, V. Tortora, M. Marin, J. M. Souza, L. Castro, A. J. Vila, R. Radi. J. Biol. Chem., 284, N 1 (2009) 17—26L. A. Abriata, A. Cassina, V. Tortora, M. Marin, J. M. Souza, L. Castro, A. J. Vila, R. Radi. J. Biol. Chem., 284, N 1 (2009) 17—26C. Szabo, H. Ischiropoulos, R. Radi. Nat. Rev. Drug Disc., 6, N 8 (2007) 662—680C. Szabo, H. Ischiropoulos, R. Radi. Nat. Rev. Drug Disc., 6, N 8 (2007) 662—680S. Herold. Free Radical Biol. Med., 36, N 5 (2004) 565—579S. Herold. Free Radical Biol. Med., 36, N 5 (2004) 565—579J. B. Sampson, Y. Ye, H. Rosen, J. S. Beckman. Arch. Biochem. Biophys., 356, N 2 (1998) 207—213J. B. Sampson, Y. Ye, H. Rosen, J. S. Beckman. Arch. Biochem. Biophys., 356, N 2 (1998) 207—213K. Bian, Z. Gao, N. Weisbrodt, F. Murad. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, N 10 (2003) 5712—5717K. Bian, Z. Gao, N. Weisbrodt, F. Murad. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 100, N 10 (2003) 5712—5717A. Van Der Vliet, J. P. Eiserich, B. Halliwell, C. E. Cross. J. Biol. Chem., 272, N 12 (1997) 7617—7625A. Van Der Vliet, J. P. Eiserich, B. Halliwell, C. E. Cross. J. Biol. Chem., 272, N 12 (1997) 7617—7625J. P. Eiserich, M. Hristova, C. E. Cross, A. D. Jones, B. A. Freeman, B. Halliwell, A. van der Vliet. Nature, 391, N 6665 (1998) 393—397J. P. Eiserich, M. Hristova, C. E. Cross, A. D. Jones, B. A. Freeman, B. Halliwell, A. van der Vliet. Nature, 391, N 6665 (1998) 393—397K. Kilinc, A. Kilinc, R. E. Wolf, M. B. Grisham. Biochem. Biophys. Res. Commun., 285, N 2 (2001) 273—276K. Kilinc, A. Kilinc, R. E. Wolf, M. B. Grisham. Biochem. Biophys. Res. Commun., 285, N 2 (2001) 273—276I. Stepuro, A. Y. Oparin, V. Stsiapura, S. Maskevich, V. Y. Titov. Biochemistry (Moscow), 77, N 1 (2012) 41—55I. Stepuro, A. Y. Oparin, V. Stsiapura, S. Maskevich, V. Y. Titov. Biochemistry (Moscow), 77, N 1 (2012) 41—55С. Лабор, В. Степуро, И. Степуро, В. Смирнов. Изв. НАН Беларуси. Сер. биол. наук, № 2 (2017) 55—65С. Лабор, В. Степуро, И. Степуро, В. Смирнов. Изв. НАН Беларуси. Сер. биол. наук, № 2 (2017) 55—65T. Spolitak, P. F. Hollenberg, D. P. Ballou. Arch. Biochem. Biophys., 600 (2016) 33—46T. Spolitak, P. F. Hollenberg, D. P. Ballou. Arch. Biochem. Biophys., 600 (2016) 33—46S. Nicolis, E. Monzani, R. Roncone, L. Gianelli, L. Casella. Chem. Eur. J., 10, N 9 (2004) 2281—2290S. Nicolis, E. Monzani, R. Roncone, L. Gianelli, L. Casella. Chem. Eur. J., 10, N 9 (2004) 2281—2290S. Nicolis, A. Pennati, E. Perani, E. Monzani, A. M. Sanangelantoni, L. Casella. Chem. Eur. J., 12, N 3 (2006) 749—757S. Nicolis, A. Pennati, E. Perani, E. Monzani, A. M. Sanangelantoni, L. Casella. Chem. Eur. J., 12, N 3 (2006) 749—757K. Shikama, Y. Sugawara. Eur. J. Biochem., 91, N 2 (1978) 407—413K. Shikama, Y. Sugawara. Eur. J. Biochem., 91, N 2 (1978) 407—413Y. Sugawara, K. Shikama. Eur. J. Biochem., 110, N 1 (1980) 241—246Y. Sugawara, K. Shikama. Eur. J. Biochem., 110, N 1 (1980) 241—246G.-I. Tajima, K. Shikama. J. Biol. Chem., 262, N 26 (1987) 12603—12606G.-I. Tajima, K. Shikama. J. Biol. Chem., 262, N 26 (1987) 12603—12606M. R. Gunther, V. Sampath, W. S. Caughey. Free Radical Biol. Med., 26, N 11-12 (1999) 1388—1395M. R. Gunther, V. Sampath, W. S. Caughey. Free Radical Biol. Med., 26, N 11-12 (1999) 1388—1395И. Степуро, В. Степуро. Окисленные производные тиамина, Lambert Academic Publishing (2014)И. Степуро, В. Степуро. Окисленные производные тиамина, Lambert Academic Publishing (2014)H. Ischiropoulos. Arch. Biochem. Biophys., 356, N 1 (1998) 1—11H. Ischiropoulos. Arch. Biochem. Biophys., 356, N 1 (1998) 1—11M. S. Baptista, J. Cadet, A. Greer, A. H. Thomas. Photochem. Photobiol., 97, N 6 (2021) 1456—1483M. S. Baptista, J. Cadet, A. Greer, A. H. Thomas. Photochem. Photobiol., 97, N 6 (2021) 1456—1483M. S. Baptista, J. Cadet, P. Di Mascio, A. A. Ghogare, A. Greer, M. R. Hamblin, C. Lorente, S. C. Nunez, M. S. Ribeiro, A. H. Thomas. Photochem. Photobiol., 93, N 4 (2017) 912—919M. S. Baptista, J. Cadet, P. Di Mascio, A. A. Ghogare, A. Greer, M. R. Hamblin, C. Lorente, S. C. Nunez, M. S. Ribeiro, A. H. Thomas. Photochem. Photobiol., 93, N 4 (2017) 912—919F. Wilkinson, W. P. Helman, A. B. Ross. J. Phys. Chem. Ref. Data, 22, N 1 (1993) 113—262F. Wilkinson, W. P. Helman, A. B. Ross. J. Phys. Chem. Ref. Data, 22, N 1 (1993) 113—262C. S. Foote. In: Free Radicals in Biology, Ed. W. Pryor, New York, Academic Press (1976) 85—133C. S. Foote. In: Free Radicals in Biology, Ed. W. Pryor, New York, Academic Press (1976) 85—133A. M. Edwards, E. Silva. J. Photochem. Photobiol. B: Biol., 63, N 1 (2001) 126—131A. M. Edwards, E. Silva. J. Photochem. Photobiol. B: Biol., 63, N 1 (2001) 126—131M. Insinska-Rak, M. Sikorski. Chem. Eur. J., 20, N 47 (2014) 15280—15291M. Insinska-Rak, M. Sikorski. Chem. Eur. J., 20, N 47 (2014) 15280—15291T. Sinha, M. I. Naash, M. R. Al-Ubaidi. Front. Cell Dev. Biol., 8 (2020) 861T. Sinha, M. I. Naash, M. R. Al-Ubaidi. Front. Cell Dev. Biol., 8 (2020) 861D. R. Cardoso, S. H. Libardi, L. H. Skibsted. Food Funct., 3, N 5 (2012) 487—502D. R. Cardoso, S. H. Libardi, L. H. Skibsted. Food Funct., 3, N 5 (2012) 487—502C.-Y. Lu, Y.-Y. Liu. Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj., 1571, N 1 (2002) 71—76C.-Y. Lu, Y.-Y. Liu. Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj., 1571, N 1 (2002) 71—76H. Ostdal, B. Daneshvar, L. H. Skibsted. Free Radical Res., 24, N 6 (1996) 429—438H. Ostdal, B. Daneshvar, L. H. Skibsted. Free Radical Res., 24, N 6 (1996) 429—438G. S. Bayse, A. W. Michaels, M. Morrison. Biochim. Biophys. Acta, Enzymol. Biol. Oxid., 284, N 1 (1972) 34—42G. S. Bayse, A. W. Michaels, M. Morrison. Biochim. Biophys. Acta, Enzymol. Biol. Oxid., 284, N 1 (1972) 34—42S. O. Anderson. Acta Physiol. Scand. Suppl., 263 (1966) 1—81S. O. Anderson. Acta Physiol. Scand. Suppl., 263 (1966) 1—81I. Stepuro. Prostaglandins Leukot. Essent. Fatty Acids, 72, N 2 (2005) 115—127I. Stepuro. Prostaglandins Leukot. Essent. Fatty Acids, 72, N 2 (2005) 115—127E. Antonini, M. Brunori. Hemoglobin and Myoglobin in Their Reactions with Ligands, North-Holland Publishing Company (1971)E. Antonini, M. Brunori. Hemoglobin and Myoglobin in Their Reactions with Ligands, North-Holland Publishing Company (1971)C. W. Fenwick, A. M. English, J. F. Wishart. JACS, 119, N 20 (1997) 4758—4764C. W. Fenwick, A. M. English, J. F. Wishart. JACS, 119, N 20 (1997) 4758—4764W. H. Koppenol, D. M. Stanbury, P. L. Bounds. Free Rad. Biol. Med., 49, N 3 (2010) 317—322W. H. Koppenol, D. M. Stanbury, P. L. Bounds. Free Rad. Biol. Med., 49, N 3 (2010) 317—322D. M. Stanbury. In: Adv. Inorg. Chem., Ed. A. G. Sykes, Academic Press (1989) 69—138D. M. Stanbury. In: Adv. Inorg. Chem., Ed. A. G. Sykes, Academic Press (1989) 69—138M. D. Bartberger, W. Liu, E. Ford, K. M. Miranda, C. Switzer, J. M. Fukuto, P. J. Farmer, D. A. Wink, K. N. Houk. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, N 17 (2002) 10958—10963M. D. Bartberger, W. Liu, E. Ford, K. M. Miranda, C. Switzer, J. M. Fukuto, P. J. Farmer, D. A. Wink, K. N. Houk. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 99, N 17 (2002) 10958—10963A. Harriman. J. Phys. Chem., 91, N 24 (1987) 6102—6104A. Harriman. J. Phys. Chem., 91, N 24 (1987) 6102—6104D. A. Malencik, S. R. Anderson. Amino Acids, 25, N 3 (2003) 233—247D. A. Malencik, S. R. Anderson. Amino Acids, 25, N 3 (2003) 233—247A. Wright, W. A. Bubb, C. L. Hawkins, M. J. Davies. Photochem. Photobiol., 76, N 1 (2002) 35—46A. Wright, W. A. Bubb, C. L. Hawkins, M. J. Davies. Photochem. Photobiol., 76, N 1 (2002) 35—46P. Nagy, A. J. Kettle, C. C. Winterbourn. J. Biol. Chem., 284, N 22 (2009) 14723—14733P. Nagy, A. J. Kettle, C. C. Winterbourn. J. Biol. Chem., 284, N 22 (2009) 14723—14733M. N. Moller, D. M. Hatch, H.-Y. H. Kim, N. A. Porter. JACS, 134, N 40 (2012) 16773—16780M. N. Moller, D. M. Hatch, H.-Y. H. Kim, N. A. Porter. JACS, 134, N 40 (2012) 16773—16780J. R. Harbour, S. L. Issler. JACS, 104, N 3 (1982) 903—905J. R. Harbour, S. L. Issler. JACS, 104, N 3 (1982) 903—905W. Koppenol, J. Moreno, W. A. Pryor, H. Ischiropoulos, J. Beckman. Chem. Res. Toxicol., 5, N 6 (1992) 834—842W. Koppenol, J. Moreno, W. A. Pryor, H. Ischiropoulos, J. Beckman. Chem. Res. Toxicol., 5, N 6 (1992) 834—842M. Fontana, C. Blarzino, L. Pecci. Amino Acids, 42, N 5 (2012) 1857—1865M. Fontana, C. Blarzino, L. Pecci. Amino Acids, 42, N 5 (2012) 1857—1865D. W. Batey, C. D. Eckhert. Anal. Biochem., 188, N 1 (1990) 164—167D. W. Batey, C. D. Eckhert. Anal. Biochem., 188, N 1 (1990) 164—167A. M. Alperstein, J. S. Ostrander, T. O. Zhang, M. T. Zanni. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 116, N 14 (2019) 6602—6607A. M. Alperstein, J. S. Ostrander, T. O. Zhang, M. T. Zanni. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 116, N 14 (2019) 6602—6607G. Viteri, A. M. Edwards, J. De la Fuente, E. Silva. Photochem. Photobiol., 77, N 5 (2003) 535—540G. Viteri, A. M. Edwards, J. De la Fuente, E. Silva. Photochem. Photobiol., 77, N 5 (2003) 535—540E. L. Padgett, S. B. Pruett. Biochem. Biophys. Res. Commun., 186, N 2 (1992) 775—781E. L. Padgett, S. B. Pruett. Biochem. Biophys. Res. Commun., 186, N 2 (1992) 775—781

The authors declare that there are no conflicts of interest present.